25-latek do zespołu 33-krotnego mistrza Holandii dołączył w 2011 roku z NAC Breda. Początkowo nie potrafił sobie wywalczyć miejsca w podstawowym składzie, jednak wszystko się zmieniło w sezonie 2013/2014. Cillessen dzięki dobrym występom wygrał rywalizację z Kennethem Vermeerem, a jego postawa została zauważona przez ówczesnego selekcjonera reprezentacji Holandii, Louisa Van Gaala, który powołał go na Mundial w Brazylii, gdzie był pierwszym bramkarzem.
Dotychczas w barwach klubu z Amsterdam ArenA rozegrał 68 występów. W obecnych rozgrywkach Eredivisie wystąpił w 13 spotkaniach, w których stracił 15 bramek.
Oficjalnie: Cillessen z nową umową
Jasper Cillessen przedłużył kontrakt z Ajaksem Amsterdam. Nowa umowa obowiązywać będzie do 2018 roku.